L'antico castello fu costruito alla fine del XIV secolo intorno ad un edificio religioso preesistente, attestato come plebs Sancti Johannis nel privilegio del 1206 con cui veniva posto da papa Innocenzo III sotto la giurisdizione del vescovo di Perugia.

Occupata nel 1394 dai nobili fuoriusciti perugini e subito liberata dai popolani guidati dal capitano di ventura Biordo Michelotti, nel 1396 l'antica pieve veniva recintata con il permesso del Comune di Perugia da massicce mura e torri e il 23 giugno dell'anno successivo fu teatro delle sfarzose nozze tra il valoroso capitano e la nobildonna Giovanna Orsini.

Nel periodo rinascimentale il maestoso baluardo perse tuttavia le sue rigide caratteristiche difensive, assumendo le prerogative di una lussuosa residenza signorile abbellita anche da uno splendido giardino. Arricchito di comodità e preziose decorazioni, il complesso divenne infatti meta abituale dei vescovi perugini, che erano soliti trasferirvisi il giorno precedente la festa di San Giovanni per lunghi soggiorni lontano dalla città.

Il merito di questi interventi è da attribuire al volere del cardinale Fulvio I Della Corgna, nipote del pontefice Giulio III (Giovanni Maria Ciocchi del Monte), che commissionò ad artisti manieristi la decorazione pittorica e plastica delle sale e del cortile d'onore del castello.

A seguito dell'unità d'Italia, per intercessione presso il Governo del vescovo perugino Gioacchino Pecci, il complesso fu sottratto all'incameramento dei beni conseguente alle leggi demaniali e lo stesso vescovo vi dimorò fino al 1887, anno in cui salì al soglio pontificio con il nome di Leone XIII.

La ritirata tedesca, nell'ultimo conflitto mondiale, ha purtroppo provocato la perdita di parte dell'apparato murario e pittorico della struttura, che, finalmente riaperta dopo anni dalla definitiva chiusura, sta tornando a "vivere" grazie alla impegnativa campagna di restauro avviata nel 1999 dalla Scuola Edile di Perugia.

Attualmente il castello, a pianta quadrangolare con quattro torri cantonali, si presenta ancora massiccio e imponente, mentre a lato del complesso è situata la "Casa del Pellegrino", casa colonica in parte restaurata, adibita all'accoglienza dei pellegrini di passaggio.

Se di grande interesse è la complessa stratificazione architettonica dell'edificio, che permette di individuare le varie fasi della sua costruzione, non meno significativo è il ricco corredo decorativo pittorico e plastico - ancora visibile nei diversi saloni, nel cortile e nella cappella di San Giovanni - preziosa memoria dei fasti di quella affascinante dimora che nella documentazione perugina è da secoli attestata tout court come la "Pieve del Vescovo".