Si suppone che in origine fosse uno dei numerosi insediamenti montani - detti castellieri - che caratterizzarono fin dall'epoca protostorica l'area centro-appenninica. Tali fortificazioni in pietra, costruite in zone di altura a guardia del territorio, erano composte da capanne e recinti per fornire in caso di necessità rifugio per la popolazione e per il bestiame. Emergenze archeologiche, come fibule, fusaiole, avori, anfore, oggetti domestici, elmi, corazze e frammenti di ossa di uomini e cavalli, rinvenute in occasione dei saggi di scavo nei dintorni del castello confermerebbero tale ipotesi.

In epoca romana questo genere di insediamento fu sostituito dai castra o castella, strutture tipologicamente diverse, ma sempre con funzione difensiva e di controllo.

Il Castello o Rocca di Popola fu costruito sotto gli auspici di papa Urbano IV dal Comune di Foligno negli anni 1262-64 per proteggere il confine settentrionale del suo territorio oltre che per contrastare la formazione di una comunanza montana autonoma.

Si pensa che per la costruzione del castrum furono utilizzate pietre provenienti dalla vicina Plestia, città romana del sec. IV a.C. in rovina, un tempo luogo di culto e sede di un santuario che fu originariamente meta di pellegrinaggi in onore della dea Cupra e poi, in epoca paleocristiana, della Madonna.

Con l'estinzione della famiglia Barugi, la proprietà del castello passò alla Congregazione della Carità di Foligno, la quale adibì le case interne alla rocca a colonia estiva per la villeggiatura degli orfani.

Il centro di Popola, attualmente costituito dal castello duecentesco e dal borgo medievale, nel suo complesso è stato definito "un bene storico, architettonico e urbanistico di alto pregio". Ed è per questo che l'intervento di ricostruzione e di restauro avviato dalla Scuola Edile di Perugia è di fondamentale importanza per la rinascita del monumento.

La rocca, anche se pesantemente danneggiata, presenta quasi completamente intatta la cinta muraria e la porta d'accesso, mentre la torre pentagonale è l'unica superstite delle quattro originariamente esistenti. All'interno del perimetro murario è inoltre visibile il Palazzo che fu dimora dei Barugi, la cui presenza, con i vasti saloni, i granai, le lavanderie e i trabocchetti, testimonia ancora oggi la grandezza di un tempo. La piccola chiesa dedicata all'Assunta - adibita a sacrestia dell'attuale chiesa - conserva un affresco del XV secolo raffigurante Gesù in croce tra san Giovanni e la Madonna.